猕猴额叶皮层在空间运动感知中的贡献

Precise estimation of self-motion, i.e. heading perception during natural navigation is critical for human beings and animals to survive in this world. Psychphysical experiments have shown that humans can integrate vestibular and visual optic flow signals in a statistically optimal way to improve heading estimation. Yet the underlying neural mechanisms are still unclear. Our previous work identified an area-the dorsal medial superior temporal sulcus (MST) could integrate inertial motion and optic flow signals to enhance its response, and account for the behavioral improvements. However, recent electrical microstimulation and reversible chemical inactivation experiments also indicated that area MST is not the only area involved. There should be other areas, particularly those more related to vestibular signals, also contribute to multisensory heading perception. In the current proposal, we focus on the smooth pursuit area of the frontal eye field in the frontal cortex (FEFsem). This area also carries robust inertial motion signals that are directly from the thalamus. It also has optic flow signal that may projecte from area MST. We hypothesize that area FEFsem could functionally communicate with area MST, and they work together to generate precise heading estimation. Our work is an important step towards revealing a complete network of heading perception, as well as discovering the neural mechanisms underlying Bayesian optimal cue integration.

精确判断机体自身在空间中运动的方向对于生命个体在自然环境中的生存无疑至关重要。心理物理学实验表明，人类可以通过贝叶斯最优化的方式整合多种感知觉信息包括前庭和视觉光流来提高空间感知的精度，但这一过程是如何通过大脑来实现的至今还不清楚。我们先前在非人灵长类上的电生理工作表明，猕猴背侧视觉通路中的内上颞区可以整合前庭和视觉光流信息，从而参与精确空间感知的形成，但微电流和药物失活实验表明这不是唯一的区域，提示空间运动感知是一个依赖于多脑区的行为。在本申请项目中，我们着重于研究位于额叶皮层的平滑眼动追踪区的贡献。我们提出，平滑眼动追踪区与内上颞区之间存在功能上的相互作用，两者一起贡献于机体对自身运动的精确判断。我们的研究提示，多种感知觉信息（前庭、视觉）很可能是在一个神经网络中汇聚，交流，整合，并最终优化精确的认知行为输出。

机体在空间中自由运动时，精确判断自身运动方向需要整合多种来源的感知觉信息，比如内耳前庭和视觉光流。但这一过程的神经基础尚不清楚。目前的行为学、电生理、微电流刺激以及药物失活等实验均暗示该过程可能依赖于多脑区的信息处理。在本申请项目中，我们着重研究位于额叶皮层前眼区的平滑眼动追踪区(FEFsem)对空间感知的贡献，并将其与经典多感觉脑区，如背侧视觉通路的内上颞区（MSTd）和腹内顶沟（VIP）进行比较。通过在清醒行为猴上进行电生理记录，我们发现，FEFsem脑区神经元的反应性质与MSTd、VIP脑区神经元类似，其主要表现在三个方面：（一）大约三分之二的FEFsem神经元响应于前庭和视觉光流的刺激，其整体调谐强度与MSTd、VIP脑区的神经元相当。这表明FEFsem脑区同样能够可靠地编码空间运动信息；（二）在编码多感觉的神经元中，约一半的神经元的前庭与视觉调谐一致。当同时输入视觉和前庭信号时，这些细胞的反应增强。而对于另一半，其前庭与视觉调谐相反。同时输入视觉和前庭信号时，这些细胞的反应反而降低。这表明，在富含多感觉输入的自然环境中，可能只有前一类细胞参与到自身运动感知。（三）在改变注视点位置的实验中，我们发现FEFsem脑区编码前庭和视觉信息所基于的空间参考系显著分离，即视觉信息处理主要基于以注视位置为中心的坐标系，而前庭信息则主要基于以头部位置为中心的坐标系。这说明，处理这两种信息的空间坐标系并没有在大脑的感觉皮层中完全统一，而实现统一的过程可能通过增益调节等机制发生于下游。这些研究结果表明，前眼区平滑眼动追踪区可能与其他脑区共同贡献于机体对自身运动的精确判断。因此，包括前庭和视觉的多感觉信息可能在一个多节点的网络中汇聚、交流、整合，并得到优化，最终输出精确的方向认知。在本基金项目资助下，我们实验室已取得一系列研究成果。目前已有5篇发表于神经科学领域内的知名期刊，包括《Neuron》、《Elife》、《Cerebral Cortex》、《Cell Reports》等，1篇受编辑邀请撰写的综述发表在《Current Opinion in Neurobiology》上。